Sorge nei pressi del Parco Nazionale del Cilento, in una zona costiera che risultava abitata già in tempi preistorici.
Sicuramente i Greci fondatori di Paestum avevano nella baia interessi commerciali con le popolazioni italiche. Chiamarono il luogo Petra edificandoci un tempio consacrato al culto di Artemide.
In epoca romana il porto era conosciuto con il nome di Ercola e fiorì commercialmente dal I sec. a.C. alla fine dell'Impero Romano (V sec. d.C.) in concomitanza con il declino del porto commerciale di Paestum, insabbiato a causa del bradisismo dell'area.
Con la fine dell'Impero e l'avvento di Goti e Vandali, gli abitanti si rifugiarono sul promontorio che venne in seguito fortificato dai Bizantini che gli diedero il nome di Akropolis: città posta in alto.
Con l'arrivo dei Longobardi nel territorio campano e la caduta di Paestum, Acropoli divenne sede vescovile fiorendo sotto il dominio bizantino fino all'882 quando fu presa dai Saraceni divenendo una delle loro basi per le numerose incursioni piratesche nel territorio fino al 915, anno in cui tornò ai vescovi che la amministrarono per secoli, sia sotto gli Svevi che sotto gli Angioini.
Nel 1412 il Papa Gregorio XII la cedette al re Ladislao di Durazzo come pagamento per debiti di guerra.
Agropoli conobbe poi la signoria di molte famiglie fino a passare nel 1660 ai Duchi di Sanfelice che la tennero fino al 1806. Da questo momento in poi seguirà lo stesso destino storico della città di Napoli.

Ad Agropoli si accede attraverso la porta seicentesca che si apre lungo la cinta muraria difensiva. Caratteristica nel borgo è anche la presenza della salita degli "scaloni",
Si giunge infine al Castello a pianta triangolare con 3 torri circolari, risultato dell'evoluzione architettonica storica del primo castello bizantino del VI sec. d.C.